Primates

Primates de América del Sur

La viudita o socayo negro (Callicebus torquatus lugens) es una subespecie del primate platirrino de la familiaPitheciidae Callicebus torquatus, que habita en Sudamérica.

Nombre y etimología

Utilizado por primera vez por Humboldt en 1812, Calicebus torquatus lugens proviene del latín kali (“bonito”), cebus (“mono)” y torquatus (“adornado con collar”). En ese momento Humboldt registró como nombre común “viuda” o “viudita”, dado su color oscuro, cara con facciones humanas, manchas blancas en el cuello y manos usualmente blancas. Actualmente este nombre común es utilizado en el este de Colombia en los departamentos de Vichada, Vaupés y Guainía), en Colombia también se le conoce por otros nombres comunes como macaco en los departamentos de Caquetá y Putumayo, tocon en las regiones aledañas al río amazonas y zogui-zogui en el trapecio colombiano de origen brasileño. Algunas tribus indígenas lo conoces como agu (nukak), podso (andoke) y cof (macu).

El nombre de este individuo muchas veces cambia dependiendo del autor, ya que al ser considerado como especie se llama Calicebus lugens, mientras que al ser considera como subespecie de Calicebus torquatus es llamado Calicebus t. lugens, sin embargo el epíteto lugens ya pertenece a un primate brasilero, por lo que se considera se podría dar un nuevo epíteto al taxón Colombiano.¹

Taxonomía y filogenia

La clasificación como especie o subespecie es ampliamente debatida. Bueno y Defler² argumentan que fenotípicamente C .t. lugens y C. t. lucifer no son diferenciables, además consideran que C.t. Lucifer es cromosómicamente igual a las demás subespecies de C. torquatus (excluyendo la población encontrada por R. Staynon et al. n=16) por lo que no debe ser considerado como una especie aparte. Hernández-Camacho y Cooper³ consideran que C. t. lugens y C. t. lucifer no son dos taxones diferentes. Van Roosmalen et al.⁴ Eleva todas las subespecies a especies basándose en el hallazgo de Bonvicino et al.:⁵ una población de C. t. lugens que presentó una identidad careológica nueva de 2n=16 en la rivera del río Negro, este dato, proporciona información de que al menos existen dos especies dentro del grupo de C. torquatus, ya que los demás taxones censados hasta el momento poseen 2n=20. La población encontrada en la rivera del río Negro representa el grupo de primates con menor número cromosómico reportado, además de estar también entre los mamíferos con menor número de cromosomas.

Comunicación

La comunicación se da entre individuos pertenecientes al mismo grupo o entre individuos de diferentes grupos, la comunicación entre grupos se da a través de largos llamados con intervalos de 30 a 90 segundos durante 15 a 30 minutos,⁶ los llamados entre individuos del mismo grupo son más cortos y más suaves, usualmente se dan al amanecer y cuando hay disturbios en el grupo (registros de disturbios ocasionados por Cebús); estos llamados presentan intervalos de 1 a 2 minutos, se ha registrado que algunas veces los llamados de localización de los individuos del grupo realizados por la pareja de adultos se lleva a cabo mientras estos tienen sus colas entrelazadas, también se ha encontrado que los llamados son realizados acorde la edad de los individuos, donde el infante realiza menos llamados que los subadultos.⁶No se tiene registro de interacciones físicas entre grupos, y los momentos de comunicación entre estos solo se han registrado en los lugares donde sus territorios se sobrelapan o se limitan. Mientras hay cercanías entre los grupos los miembros de cada uno de estos realiza actividades como descansar o comer siempre y cuando los miembros del otro grupo puedan ser observados, cuando los miembros de un grupo se alejan del otro usualmente se dirigen al centro de su territorio.⁶

Patrones de actividad y postura

Los patrones de actividad reportados^7 8 más importantes son: 60% descanso, 20% locomoción, 16% alimentación, 3% acicalamiento, 1% jugando y 0.36% de vocalización. (Estos valores son valores aproximados a los valores reportados por Easley⁷ y Palacios & Rodríguez⁸ ) Estos primates son clasificados como aquellos que se “cuelgan y saltan”⁹ con patrones de postura de 74.8 % sentados, 19.3 descansando, 3.7% agarrados verticalmente, 0.9% colgando suspendido de las patas traseras, 0.8% agarrándose horizontalmente y 0.8% parados.⁷

Componente cromosómico

Estudios realizados por Bonvicino et al.⁵ mostraron que C. t. lugens es el primate con el menor número diploide de cromosomas reportado, con 2n=16, este número cromosómico no solo es atípico para los primates, también lo es para el género Callicebus, ya que dentro de estos existe una amplio rango cromosomal (2n=50 a 2n=16), la reducción cromosomal se atribuye a reajustes de los mismos, los cuales presentan diferente número de señales de asociaciones: los cromosomas 10 y 16 presentan 4 señales de hibridación, los cromosomas 1, 2 y 3 presentan tres señales, los cromosomas 6, 7, 8, 11, 15, 19, 22 muestran dos señales, mientras que los cromosomas 4,5, 9, 12, 13, 14, 17, 18, 20, 21 y X son los que presentan mayor número de sintenia, estos valores fueron determinados comparando cariotipos humanos con cariotipos de C. t. lugens. Comparando con el cariotipo ancestral de los platyrrhini¹⁰ se muestra que el cariotipo de los C. t. lugens es uno de los más derivados dentro de los primates del nuevo mundo, también se demuestra que el arreglo predominante es la fusión (la cual redujo el número de cromosomas), sin embargo las fisiones e inversiones también fueron importantes en la formación de los nuevos cromosomas, también hay que tener en cuenta que no todas las asociaciones cromosomales son nuevas para el cariotipo de C. t. lugens, análisis demuestran que aproximadamente 2 asociaciones son comunes en todos los mamíferos^11 12 10 y 4 asociaciones son comunes en todos los platyrrhini.⁵

Anatomía y fisiología

El cuerpo poseen una longitud de 290 a 390 mm con una cola de 350 a 400mm, un peso de 1400 a 1722 g, este está cubierto completamente por pelaje negro o pardo en todo el cuerpo, además posee algunas regiones del pelaje de color castaño o rojizo, no poseen dimorfismo sexual (solamente los caninos son ligeramente más largos en los machos que en las hembras),¹ son animales que recorren largas distancias diarias: entre 807.2 y 819.4m aproximadamente.^8 13

Distribución geográfica y hábitat

La distribución actualmente conocida va desde el sur del río Tomo en el departamento de Vichada, Colombia; hasta el noreste del departamento del Amazonas, también colombiano, aunque su presencia al norte del río vichada se considera excepcional, fuera de Colombia se encuentra en la amazonia peruana y ecuatoriana y en el sur de Venezuela, además de toda la ribera del río Negro en Brasil (distribución fuera de Colombia debe ser confirmada con cariotipos),¹ la región de distribución pertenece según la clasificación climática de Köppen (1936) a la selva ecuatorial(AF) y a la sabana tropical periódicamente húmeda(AW). Usualmente se encuentran en los bosques de galería no inundables, se pueden encontrar entre 5 y 8 grupos por km2^6 14 y cada uno de estos ocupando un área aproximada de 14.2 ha, los territorios de distribución se pueden sobrelapar con otras especies de primates y con otros grupos de C. t. lugens , sin embargo se ha encontrado que las aéreas de sobrelapamiento entre C.t. lugens no superan las 2 ha.⁶

Comportamiento

Son primates monogamicos, lo cual se puede justificar en las fuertes evidencias de afectividad presente entre la pareja de adultos de cada grupo, tales como acicalamiento y cercanía física, los ciclos sexuales duran 16 días en los cuales las hembras asumen características físicas y comportamentales en preparación para el apareamiento,¹ después del nacimiento de las crías el macho se encarga de cargar alinfante mientras este adquiere libre motilidad.^15 16 Las vocalizaciones que emiten estos primates les permiten identificar género e inclusive el individuo producen las vocalizaciones, lo cual les permite distinguir una grabación de una vocalización en vivo, las vocalizaciones entre diferentes grupos les permiten defender su territorio (estas se consideran de las más complejas^15 16 ), e interactuar entre ellos de manera pacífica; complementando las vocalizaciones entre parejas y recorriendo grandes distancias mientras complementan sus vocalizaciones, también se ha encontrado que las vocalizaciones de individuos solitarios o flotantes hace que los grupos se desplacen de su territorio. Las vocalizaciones se pueden clasificar en 4: Dueto matutino; la cual es realizada para comunicar a otros grupos la presencia de un grupo en el territorio, Pio de peligro; utilizada para comunicar peligro a los demás miembros del grupo, Ronroneo; utilizado para comunicar alguna necesidad a los demás miembros del grupo, Gruñido Ronco; el cual es característico de los jóvenes e infantes para comunicarse con los adultos, Gruñido de juego; producido mientras los individuos juegan, Chillido agudo; expresa disgusto o riña entre individuos del grupo y por último el ladrido; el cual es emitido cuando se detecta la presencia de primates de mayor tamaño.¹

Dieta

La dieta de estos primates está compuesta por:¹⁴

• Frutas (59.4%); De las cuales prefieren la pula (mesocarpio y el pericarpio), las frutas más consumidas pertenecen a las familias Moraceae (8 sp), Myristicaceae(7 sp), Arecaceae (4 sp), Chrysobalanaceae (4 sp), Euphorbiaceae (4 sp) y Annonaceae(3 sp).
• Semilla (26.9%)
• Hojas (6.4%) de las cuales prefieren las inmaduras a las maduras y aquellas que son de árboles y no de lianas u otras.
• Flores (3.9%); las cuales seleccionan cuidadosamente y solo se ha reportado que consuman de dos especies: ''Anaxagorea brachycarpa (Anonaceae) yHeterostemon conjugatus(Caesalpiniaceae), esta última representa el 90% de las flores consumidas.
• Arañas e insectos (3.4%); de estas, la mayoría son hormigas pertenecientes a las especies Cephalotes atratus y Ectatomma tuberculatum, el resto de insectos son ocasionales tales como pupas, coleópteros, ortópteros e himenópteros.¹⁴

También se tiene el reporte local del consumo de algunas arañas grandes y un género de lagartos (Anolis), los estudios realizados demuestran que prefieren alimentarse de árboles mayores a 15m y con una corona de gran diámetro, esto se puede relacionar con el su habito. Además se ha encontrado que trazan “núcleos” de alimentación en el cual producen la mayoría de vocalizaciones relacionadas con alimentación. Dentro de los patrones anuales de alimentación se encontró que durante el mes de octubre se alimentan mayormente se semillas¹⁴ ). Un análisis de los compuestos bioquímicos de los frutos y semillas mas consumidos demostró que los frutos poseían un alto contenido de carbohidratos y grasas, mientras que las semillas poseían un bajo contenido de grasas y podían ser utilizadas como fuente alternativa de proteína durante el periodo del efecto de cuello de botella en la región amazónica, esto permite clasificarlos como Frugívoros-Granívoros, esta clasificación es acorde a la filogenia propuesta por Rosenberger et al,¹⁷ donde los géneros Pithecia, Chiropotes y Cacajao, pertenecientes a la subfamilia Pitheciinae son un taxón hermano de la subfamilia Callicebinae, subfamilia a la cual pertenece C. t. lugens, también es acorde con la filogenia propuesta por Scheneider et al¹⁸ basada en secuencias moleculares que ubica a Callicebus como el clado basal de los Pithecines.

Organización Social

Los grupos están compuestos por 3 a 5 individuos usualmente,¹⁴ aunque existen reportes de grupos de 6 individuos hechos por L.E. Miller.¹⁹ Estos grupos tienden a variar constantemente de número de individuos, ya que muchos (usualmente adultos) salen del grupo y andar en solitario, se han encontrado diferentes periodos de dispersión de los individuos migrantes, razón por la cual no se ha logrado determinar un patrón de migración, sin embargo se han recolectados datos que demuestran que la mayoría de las migraciones se dan entre 2 a 4 meses previos al nacimiento de las crías,⁶ dentro de algunos grupos se ha encontrado que los individuos salen de estos para integrarse en otros que los “adopten” temporalmente, este comportamiento se atribuye al poco espacio disponible para formar nuevos grupos o territorios.⁶

Reproducción

Se han reportado diferentes periodos de nacimiento: entre octubre y enero¹⁴ y noviembre y marzo,²⁰ sin embargo la mayoría de nacimientos se dan en enero, curiosamente en esta misma época nacen las crías de Callicebus Moloch²¹ el cual comparte hábitat con C. t. lugens al norte de vichada. Estos periodos de nacimiento pueden estar sujetos a las condiciones climaticas, ya que esta temporada se presentan dos fenómenos ambientales: le temporada seca y el fenómeno conocido como cuello de botella, donde la cantidad de alimento disponible disminuye considerablemente.

Depredadores

Su interacción con otras especies es limitada, se ha encontrado que evitan contacto con Lagothrix lagothricha, Cebus apella y Saimir sciureus, lo mismo ocurre con aves rapaces. Ya que especies como Felis weidii (tigrillo) y Spizaetus ornatus (águila crestuda real) son depredadoras de este.¹

Interacciones Humanas y Conservación

En Colombia este primate se encuentra protegido en el Parque Nacional Chiribiquete, Parque Nacional el Tuparro y las reservas biológicas Nukak y Puinawai, según las clasificación de IUCN (Union internacional de la conservación de la naturaleza) se encuentra como LR/LC (lowest risk/least concern), esto indica que no se encuentra en riesgo o es una especie de menor preocupación, sin embargo esta especie está amenazada en aquellos lugares donde su hábitat no se encuentra protegida debido a la deforestación o la colonización humana, debido a que no acostumbran interactuar con estos. También está amenazado por la caza ilegal para uso como mascota y alimento, este último es más común en las tribus indígenas.

El tití pigmeo, tití enano, chichico, mono de bolsillo o de piel roja, tití león o mono leoncito (Cebuella pygmaea) es una especie de primate platirrino de la familia Callitrichidae.¹ Se caracteriza por su diminuto tamaño y es la especie de mono del Nuevo Mundo más pequeña.

Taxonomía y filogenía

El género Cebuella fue propuesto inicialmente como subgénero de Callithrix por su estrecha relación; sin embargo, posteriormente se consideró como un género distinto, Cebuella, para ser incluido finalmente por análisis morfológicos y genéticos se clasificó finalmente bajo el género Callithrix. Es genéticamente cercano a Callithrix argentata difiriendo de Callithrix jacchus por dos características cromosomales.²

Existen dentro de Cebuella pygmaea dos subespecies,¹ basándose en observaciones de campo en el interfluvio de los ríos Purús y Maderia, y especímenes en cautiverio. Se reconoció Cebuella pygmaea niveiventris de pelaje blanquecino en el pecho, abdomen y cara interna de las extremidades ubicado en la orilla sur del Río Solimões; yCebuella pygmaea pygmaea donde la superficie ventral es ocre. Sin embargo según otros autores comoHershkovitz³ exponen argumentos que invalidan el estatus subespecífico dentro de la especie debido a que el color de las extremidades es variable individual y localmente.

En 2009, Cebuella, antes considerado subgénero de Callithrix, se elevó al rango de género, incluyendo como única especie a Cebuella pygmaea.¹

Distribución y hábitat

C. pygmaea prefiere los bosques secundarios cerca a los cursos de agua. Habita las tierras bajas tropicales de los bosques de la Amazonía occidental. Su distribución y densidad se correlacionan directamente con la presencia y abundancia de especies de árboles y animales que hacen parte de su dieta.

Habitan selvas lluviosas de poca precipitación o bosques maduros compuestos por cañas, hierbas altas, enredaderas, arbustos y árboles jóvenes hasta los 30 o 40 m en los bordes de ríos en llanuras aluviales inundables periódicamente y por más de tres meses, utilizan los estratos verticales desde el suelo hasta los 20 m. Los datos sobre la precipitación y la temperatura se han establecido sobre un sitio de estudio en el Perú en la cuenca del río Maniti donde la temporada de lluvias dura de octubre a mayo y la estación seca se extiende de junio a septiembre. La temperatura se mantiene contante a 27 °C y con un 80% de humedad.^4 5 Los ríos comienzan a aumentar en el comienzo de la temporada seca de tal manera que entre febrero y junio la llanura se inunda.

Los rangos de hogar suelen incluir casi 20 a 60 m tierra adentro y varían en tamaño con una media de media hectárea. Dentro de ella, el tamaño poblacional se ve influido por la densidad de depredadores y competidores, especialmente las hormigas arbóreas que invaden los agujeros hechos por este tití para alimentarse con exudados. Además pueden competir con Saguinus fuscicollis, Saguinus mystax, Callicebus moloch, Saimiri sciureus y especies de Aotus.⁶

Habita en América del Sur y se distribuye en la cuenca occidental del Amazonas, al sur del Río Caquetá (Japurá) de Colombia, al oeste en la Amazonía de Ecuador, al sur a través de las tierras bajas del oriente del Perú a la orilla derecha del Río Ucayali, al norte de Bolivia, con una extensión sobre el norte del Río Purús y el río Solimões de Brasil.^7 6 8 3

Se reconocen dos subespecies separadas por barreras geográficas como los grandes ríos. Cebuella pygmaea pygmaea es encontrado en el Amazonas, Brasil (al norte delRío Solimões), al este de Perú (al norte del Río Marañón), al sur de Colombia, al norte de Bolivia y noreste de Ecuador. Cebuella pygmaea niveiventris se encuentra en el Amazonas, el Brasil, al este de Perú y al sur y norte de Bolivia.

Anatomía y fisiología

Esqueleto de Callithrix pygmaea.

Es la especie de platirrino (monos del Nuevo Mundo) más pequeña,^9 10 con una talla de 14 a 18 centímetros con una cola larga no prensil rodeada parcial o completamente de anillos oscuros sobre un fondo claro, que supera la longitud corporal llegando a 15 o 20 centímetros. Los machos y hembras tienen proporciones similares con un peso promedio de 119 g y una longitud promedio de 13,6 mm,.¹¹ El pene del adulto no es pigmentado, es liso y cuenta con un báculo de 2,7 mm de longitud y 0,7 de ancho. El escroto es globoso con testículos no pigmentados. Los labios menores femeninos son glandulares, peludos y a veces pigmentados, el clítoris se oculta entre la vulva. Las zonas perineal y anal puede ser pigmentada.³

Su pelaje, fino, suave y denso, varía de gris a castaño con algunos tonos amarillos y negros con la parte inferior normalmente naranja variando de rojo a blanco. El pelo largo forma una melena que rodea la cara y la nuca casi en su totalidad ocultando las orejas. Tienen las más especializadas y numerosas vibrisas sensoriales de los primates incluyendo conjuntos cubital, carpiano, antebranquial, anconeal, mistacial, mental, interramal, gular y pectoral.³ Sus patas traseras son generalmente más largas que las delanteras para su desplazamiento sobre los troncos de árboles. Con garras (tégulas) en todos los dígitos a excepción del dedo gordo del pie en el que tienen una uña plana (ungulae). A diferencia de la mayoría de primates posee dos molares en lugar de tres; para una fórmula dental de incisivos 2/2, caninos 1/1, premolares 3/3 ymolares 2/2 para un total de 32 dientes.^{3 12 13 14} Su cráneo es convexo hacia la parte frontal y el perfil nasal ligeramente cóncavo, las crestas temporales débilmente definidos y con el borde inferior de la mandíbula en forma de V. El volumen de la caja craneal de 19 individuos fue de 34,8 cm³. El sistema esquelético posterior tiene 7vértebras cervicales, 13 torácicas, 6–7 lumbares, 3 sacras y 28–29 coxales para un total de 57–59.³

Dieta

Son omnívoros, alimentándose desde savia de ciertas especies de plantas en los bosques de galería a orillas de ríos y lagunas,^9 15 hasta frutos e insectos emitiendo sonidos cada vez que hallan una fuente de alimento. Abren agujeros característicos en los árboles absorbiendo la savia, goma y látex y regresando días después a nutrirse del mismo orificio. Los agujeros son de 10 a 20 mm de ancho y de 4 a 18 de profundidad siendo hechos primero hacia la base del árbol.¹⁶

Cuentan además con un ciego en su sistema digestivo que permite aumentar el tiempo de exposición de los fluidos vegetales a los ácidos gástricos. Los caninos inferiores son similares en largo a los incisivos inferiores y los caninos superiores son conspicuos similares a los incisivos adyacentes,³ condición descrita como procumbente,¹⁷ o semiprocumbente¹⁸ posiblemente como una adaptación a la alimentación de exudados.¹⁹ Los incisivos inferiores de C. pygmaea son estrechos y alargados de forma que los cinco dientes en la parte delantera y el centro de la mandíbula inferior son todos la misma longitud permitiendo roer los árboles y estimular el flujo de savia.

Se alimentan de especies vegetales tales como Quararibea rhombifolia (Bombacaceae), Ficus (Moraceae), Pourouma, Vochysia lomatophylla (Vochysiaceae), Trichilia(Meliaceae), Cheiloclinium cognatum (Hippocrataceae) y Spondias mombin (Anacardiaceae).^16 6 Consumen saltamontes (Orthoptera), abejas silvestres (Hymenoptera),polillas (Lepidoptera), mariposas diurnas (Lepidoptera), libélulas (Odonata) y lagartijas (Anolis, Cnemidophorus lemniscatus, Gonatodes albogularis).²⁰

Organización social y comportamiento

Viven en grupo pequeños, de 3 a 8 individuos con un promedio de 5, presumiblemente familias lideradas por una pareja de adultos, de 0 a 3 subadultos, 0 a 2 juveniles y de 0 a 2 infantes,²¹ abarcando el dosel arbóreo que marcan y defienden con glándulas odoríferas del pecho y el área suprapúbica pigmentada o no enmarcada porpelaje negro, y con llamados constantes que incluyen sonidos muy agudos especialmente cuando muestran hostilidad. Las especies de árboles de los que se alimentan varían de grupo a grupo independientemente de la disponibilidad y abundancia dentro de cada una de las localidades.²¹

Ante un posible depredador exhiben mobbing, en el que todo el grupo se reúne y atacan al intruso hasta que se retira, o se quedan inmóviles hasta que la amenaza ha pasado.⁶

Los sitios electos para dormir son nudos densos o raramente huecos en árboles. Son normalmente diurnos empezando actividad un poco después de amanecer. Normalmente se empieza el día con la alimentación (que cuenta con dos picos durante el día, de 6 a 9 y otro de 15 a 18 horas²² ) para dar paso a actividades sociales como el acicalamiento, el aseo y el juego. Son bastantes ágiles en el movimiento entre los árboles pese a su tamaño, especialmente en las mañanas y atardeceres. Se mueven cuadrúpedamente a lo largo de las ramas saltando hasta cinco metros en las más delgadas. Son de carácter dócil y amable, acicalándose y comunicándose mutuamente con expresiones faciales gracias a la percepción de dos manchas ubicadas a los costados de la boca y una línea blanca vertical hacia las crestas nasales¹¹que junto al movimiento amplio de la cabeza, la postura y las vocalizaciones confirman sus relaciones sociales. Este movimiento les permite explorar el ambiente en busca de depredadores mientras se aferran verticalmente a los troncos.

Algunos autores creen que existe monogamia en estos grupos, sin embargo, lo observado hasta ahora indica que son grupos poliándricos.¹⁴ La mayoría nacen en dos picos cada año, entre noviembre y enero, y entre mayo y junio. La gestación dura entre dos y tres meses (130 a 150 días) tras los cuales paren en promedio dos crías no idénticas transportadas por los miembros del grupo siendo entonces, todos los adultos partícipes de la crianza y cuidado. El pelaje de los recién nacidos es distinto al de los adultos, con un color amarillo limón que se perderá tras el primer mes. La madre los amamanta hasta en promedio, los tres meses de edad, alcanzando la madurez reproductiva en hembras y machos cerca del año o año y medio y viviendo hasta 11 años en estado silvestre.

Ontogenia y reproducción

La reproducción en estado silvestre se ha observado aproximadamente cada 6 meses. La gestación en cautiverio dura entre 19 y 20 semanas. La edad mínima del primerparto en cautividad es de 32 meses con una frecuencia de casi el 67 al 76% de los nacimientos corresponden a gemelos.^6 23

El recién nacido cuenta con pelaje, a excepción de su vientre, y sus ojos están abiertos al nacer. El desarrollo de los jóvenes se han clasificado en los siguientes grupos de edad:⁶ infante 1 (menor de 1 mes) de pequeño tamaño con dientes de leche y llevado por adultos o juveniles; infantil 2 (de 2 a 5 meses) pequeños con locomociónindependiente, comienzan a nacer los dientes permanentes; menores (de 6 a 12 meses), de menor tamaño que un adulto y con genitales pequeños, el círculo negro anogenital comienza a aparecer, para finales del noveno mes todos los dientes permanentes han hecho erupción; subadultos (de 12 a 16 meses), siguen siendo ligeramente más pequeños que un adulto con una pigmentación escrotal incipiente y caninos pequeños; a partir de los 16 meses madura sexualmente y los caninos alcanzan la longitud normal.

La erupción dental y la secuencia de desarrollo es similar a otros calitrícidos (mandíbula 5 m1-i1-m2-i2-p3-p2-p1-c1; maxilar 5 M1-I1-M2-(P3–P2)-(P1–I2)-C1), a excepción del hecho que el segundo incisivo entra en erupción después de que el segundo molar.^24 24 25 Este retraso en la erupción y el desarrollo de los incisivos es único entre los primates existentes y puede ser correlacionado con la morfología de la corona de los caniniformes. .²⁶

Características genotípicas

Cebuella pygmaea tienen 44 cromosomas diploides. El cromosoma Y es acrocéntrico mientras que el X es metacéntrico.^27 28 El resto de cromosomas (32), losautosomas, son categorizados en 4 grupos basados en el radio y tamaño de los brazos. Se observa que la mayoría son submetacéntricos y 10 son acrocéntricos. La diferencia en el número de cromosomas con su ancestro puede ser causa de la separación ocurrida antes de la diferenciación de Callitrichidae.²⁹

A través de la fusión de dos pares de cromosomas acrocéntricos pequeños de Callithrix jacchus, el cariotipo de C. pygmaea pudo haber surgido.³⁰ Con Callithrix argenata comparte el número de cromosomas (2n=44), mientras que Callithrix jacchus'' tiene el mismo número diploide (2n=46) como los géneros Saguinus yLeontopithecus.³¹

La transferencia de células germinales entre los mellizos es posible gracias a la interconexión de sus placentas vía vasos sanguíneos.³² Por la ocurrencia de dichos partos múltiples en esta especie se observan quimeras XX/XY por anastomosis placentaria con importantes efectos sobre la fertilidad.³³

Estado de conservación y amenazas

El papel de los primates es importante para mantener la estructura y dinámica de los ecosistemas tropicales debido a que distintas especies cumplen roles ecológicos diversos e importantes tales como la de polinización, dispersión de semillas y como eslabón importante en la cadena trófica.⁹

Considerando su área de distribución y los problemas como la desaparición de bosques por la ganadería y la agricultura junto con el tráfico ilegal como mascotas hacen que las poblaciones silvestres de esta especie se vean seriamente afectadas, disminuyendo rápidamente,³⁴ futuro no prometedor a menos de que sean iniciados programas de conservación de los individuos en estado silvestre y de eliminación de las vías de tráfico animal en la selva Amazónica.

Vulnerabilidad y categoría de amenaza

La preferencia por determinadas sustancias para su alimentación es de gran importancia ecológica en la repartición de recursos interespecíficos debido a que prefieren alimentos que otros primates evitan.³⁵ Esta especialización en la dieta, junto con otras características como el hábitat, hacen que este primate sea particularmente vulnerable a las actividades humanas, estando ausente en ambientes alterados o en baja densidad poblacional y con cambios comportamentales en áreas con presencia humana como lo son las turísticas; sin embargo, debido a su capacidad de adaptación a bosques secundarios, actualmente se clasifica, según la condición jurídica y social, como una especie de preocupación menor (LC) en la Lista Roja de la UICN de 2008.³⁶

Tratados para su conservación

Esta especie está incluida en el Apéndice II de la Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas (CITES), lo que significa que el comercio internacional de esta especie debe ser monitorizada cuidadosamente.

Para reducir la degradación del hábitat y las perturbaciones humanas, ha habido algunos esfuerzos para crear conciencia en las comunidades locales. Por ejemplo, un programa en Ecuador se inició para educar a los niños en la importancia de la conservación de los primates.³⁷

Depredadores y parásitos

Los depredadores de C. pygmaea incluyen los capuchinos (Cebus apella), el ocelote (Leopardus pardalis), el tigrillo (Leopardus tigrinus y Leopardus wiedii), el yaguarundí (Herpailurus yaguarondi), algunas aves de presa (que despiertan llamados de atención cuando vuelan sobre el grupo) y grandes serpientes como (Bothrops atrox).

Adicionalmente con estos animales se relacionan algunos parásitos, entre ellos nemátodos como Strongyloides stercoralis, Pithecostrongylus alatus, Filaroides cebuellae, Enterobius vermicularis, Primatubulura jacchis y Protospirula sp.; y acantocéfalos como Prosthenorchis elegans y Prosthenorchis spirula.³⁸

Tráfico ilegal

Por su diminuto tamaño y bajos niveles de agresividad estos titíes son capturados como mascotas. Los métodos varían pero el más popular es inmovilizar al animal al tronco del que se alimenta con productos químicos. Esta captura afecta dramáticamente el tamaño del grupo y el comportamiento pues se disminuyen los tiempos dejuego e interacciones sociales, evitan usar los estratos bajos del bosque y tienen efectos negativos sobre la tasa de reproducción llevando a la desaparición de los grupos en un área.

Destrucción de su hábitat

Además de su sensibilidad al aumento en el ruido ambiental y el tráfico humano, otro problema que afecta las poblaciones de esta especie es la destrucción de losbosques de galería en donde los grupos migran o desaparecen debido al agotamiento de las fuentes viejas de exudados y a la ausencia de nuevas fuentes. Por ello, es de importancia proteger las especies de plantas proveedoras de exudados para asegurar la supervivencia de estos primates y de muchas otras especies de animales que también usan esta fuente de alimento.